Dalam perjalanannya ke sekolah suatu hari, Suzume Iwato menemukan Souta Munakata, seorang pemuda yang mencari daerah terlantar. Gadis sekolah menengah itu mengarahkan Souta ke reruntuhan terdekat, tetapi karena penasaran murni, dia sendiri memutuskan untuk pergi ke tujuan yang sama.
Sesampai di sana, Suzume menemukan sebuah pintu terisolasi dengan alam semesta seperti mimpi yang terletak di luarnya — tempat yang bisa dia lihat dan rasakan, tetapi tidak bisa dimasuki. Sebuah batu aneh tergeletak di tanah di dekatnya, tapi berubah menjadi makhluk seperti kucing dan kabur saat Suzume mengangkatnya. Tiba-tiba ketakutan, dia kembali ke sekolahnya, tidak menyadari bahwa tindakannya membiarkan pintu terbuka akan memiliki konsekuensi.
Dengan dirilisnya “batu kunci”, kejahatan di alam semesta lain sekarang dapat dengan bebas melarikan diri dan menimbulkan kekacauan di seluruh Jepang. Bermaksud untuk memperbaiki kesalahannya yang berbahaya, Suzume bergabung dengan Souta — yang tujuan sebenarnya adalah mencegah kejahatan membusuk — dalam menemukan dan mengunci semua pintu yang terbuka sebelum negara dihancurkan.